《勇者斗恶龙III》的设定发生在系列首作的多年之前。在本作中邪恶的魔王巴拉摩斯威胁并破坏着世界,而游戏的主角勇者是传说但新逝的欧鲁迪卡的儿子或女儿(玩家可以选择性别,同时游戏对话会产生少量变化)。在勇者16岁生日的那一天,阿里阿罕国王将他召进城堡,希望他能追随父亲的足迹,除掉危害世界的恶魔巴拉摩斯。之后勇者召集了三人一同去消灭巴拉摩斯。勇者离开了家乡阿里阿罕踏上了世界的旅途,去完成他父亲击败巴拉摩斯的目标。而为了打开游戏世界中的不同的门,主角需要在游戏找到三种不同类型的钥匙。在将巴哈拉塔的两人从强盗卡丹达手中救出后,玩家拿着黑胡椒回到葡萄牙换得了出海的船。有了船后,勇者拿到了最终钥匙,并用6颗迷之宝珠复活了传说中的神鸟不死鸟。它带着勇者来到了被群山环绕的巴拉摩斯城堡。